Les relations de mutualisme fourmis-pucerons

Par Benoit Guénard

A - Définition du mutualisme

Les écologistes classent généralement les interactions entre espèces dans des catégories comme la compétition, la prédation, le parasitisme et le mutualisme (Cushman et Addicott 1991, Boucher et al . 1982). Les termes servant à parler de mutualisme sont divers, on parle de symbiose, de commensalisme, de coopération, de protocoopération, d’aide mutuelle, de facilitation, d’altruisme réciproque et d’entraide (Boucher et al . 1982).

Le mutualisme peut être défini comme une association de bénéfices réciproque pour deux organismes (Boucher et al. 1982). Cela va d’une interaction diffuse et indirecte à des relations hautement imbriquées et des associations de coévolution entre les organismes (Herre et al . 1999). Les différentes espèces mutualistes peuvent alors varier dans la qualité des services bénéfiques qu’une espèce fournit à l’autre (Cushman et Whithman 1989). Le mutualisme est souvent un échange de biens et de services et se traduit typiquement par l’acquisition de nouvelles capacités par au moins l’un des partenaires (Herre et al . 1999). Des études théoriques suggèrent que le mutualisme est restreint à des situations où le coût de maintien de ce système est faible pour chacun des participants et où les bénéfices sont relativement important (Bristow 1991b). Les bénéfices peuvent être définis au niveau de l’individu en terme de « fitness » pour l’organisme, ou au niveau de la population. Il existe le mutualisme direct dans lequel les organismes interagissent physiquement et le mutualisme indirect ou les deux organismes bénéficient de la présence de l’autre sans qu’il y ait de contact direct. Le mutualisme peut être de plusieurs types :

- Nutritionnel, où l’un des deux partenaire (où les deux) fournit des composés ou de la nourriture à l’autre.

- Énergétique, généralement de la photosynthèse.

- De protection, contre les variations climatiques ou les ennemis naturels.

- De transport, en conférant un environnement plus approprié à la dispersion des propagules ou des gamètes (Boucher et al. 1982).

Les espèces dites myrmécophiles sont celles qui tirent bénéfices des fourmis et qui sont plus ou moins adaptées à vivre avec au sein d’une relation qui n’a pas besoin d’être obligatoirement ou mutuellement bénéfique (Way 1963). Les fourmis ont développé des associations fortes avec différents organismes en provenance de divers règnes. Par exemple, il existe des relations d’interactions mutualistes avec plus de 465 espèces de plantes de 52 familles différentes, avec des champignons qu’elles cultivent ou avec des insectes à partir desquelles elles collectent le miellat ou le nectar (Stadler et al . 2003).



B - Fourmis – homoptères


Nombre d’homoptères producteurs de miellat ont développé des relations de mutualismes avec les fourmis. Ces relations entre fourmis et homoptères sont appelées trophobioses et seraient apparues tôt, probablement durant le tertiaire (Delabie 2001). Dans ce système, les fourmis couvrent leur besoin en hydrates de carbone en collectant le miellat excrété par les insectes mangeurs de phloème qui peuvent former d’abondantes colonies. L’intensité du mutualisme entre les insectes producteurs de miellat et les fourmis dépend de plusieurs facteurs, incluant la densité des hôtes, la qualité de la plante hôte, les différences spécifiques aux espèces d’homoptères et de fourmis que l’on retrouve dans ces systèmes, les différences dans les besoins énergétiques des fourmis, et la distance entre le nid et la colonie d’homoptères (Fisher et al . 2001). Les associations entre les fourmis et leurs partenaires peuvent être hautement spécialisées, où la survie du partenaire est alors impossible sans la présence des fourmis, on parle de myrmécophile obligatoire, ou des cas les plus répandus ou le partenaire peut survivre sans la présence des fourmis, on parle alors de myrmécophile facultatif (Stadler et al . 2001, Katayama et Suzuki 2003).
La plupart des interactions de mutualisme entre les fourmis et les insectes producteurs de miellat impliquent des guildes de plusieurs insectes (Bristow 1984). Les fourmis entretiennent des Aphididés, Cercopidés, Cicadellidés, Coccidés, Fulgoridés, Membracidés, Pseudococcidés et des Psyllidés (Schultz et McGlynn 2000, Buckley 1987b), et aussi des chenilles de papillons de la famille des Lycaenidés qui produisent une solution sucrée pour les fourmis à partir de leur glandes à miel (« honey glands) (Anderson et McShea 2001).

Petite taille (entre 1 et 10-15mm), sédentarisme, absence de réaction agressive, omniprésence et habitudes grégaires : tous ces facteurs contribuent à faciliter leur découverte et leur contrôle par les fourmis qui viennent à les utiliser comme source stable d’éléments nutritifs (Delabie 2001).
La quantité de miellat excrétée et donc disponible pour les fourmis est directement lié à la présence de fourmis (Fritz 1982), le taux de survie est également augmenté (Morales 2000a). Chez les tenthrèdes Publilia reticulata , les femelles peuvent abandonner les nymphes et arrêter de leur prodiguer des soins pour se reproduire de nouveau et ainsi augmenter leur « fitness », car les fourmis s’occupe alors du couvain (Bristow 1983).

Certaines fourmis, telle que Formica obscuripes , construisent des galeries souterraines dans le but de protéger leurs pucerons mutualistes qui y émigrent quotidiennement. Les fourmis élèvent quelquefois les trophobiontes dans leurs propres nids, comme chez les Acropyga cryptiques avec leurs Pseudococcidés symbiotiques élevés sur les racines d'angiospermes ou alors les rentrent dans le nid pendant l'hiver (Delabie 2001).

Les espèces d’homoptères entretenues par les fourmis sont plus abondantes dans les zones où l’on retrouve les fourmis Formica exsectoides que dans les zones sans, où l’on retrouve alors les espèces non-myrmécophiles comme espèces dominantes (Bishop et Bristow 2001).

Les fourmis réduisent les populations de ciccadelles qu’elles entretiennent afin de conserver des populations viables sur une longue durée et éviter que les homoptères endommagent trop la plante hôte, ce qui pourrait alors la tuer et nuire aux homoptères. Paradoxalement les populations sont donc réduites pour assurer une meilleure survie de la colonie dans son ensemble et assurer une meilleure qualité de la plante hôte et donc du miellat. Le contrôle des populations par les fourmis s’avère donc être capital pour la survie des homoptères (Larsen et al . 2001). Mais les plantes sans fourmis présentent plus de dégâts provoqués par des herbivores que des plantes sous le contrôle des fourmis avec la présence des ciccadelles (Stadler et al. 2003).


C – Fourmis – pucerons

Lasius niger et Aphis pomi

 

Colonie du puceron Aphis pomi entretenue par la fourmi Lasius niger



a) Origines et facteurs influençant le mutualisme


Les intéractions entre fourmis-pucerons sont sans doute ancienne, des pucerons associés à Iridiomyrmex goepperti , datant au moins de l’Oligocène (50 millions d’années), ont été retrouvé dans de l’ambre de la Baltique (Hölldobler et Wilson, 1990). Il est probable que toute trophobiose ait commencé sous la forme d’une relation prédateur/proie et que la fourmi ait été inhibée dans son élan de prédation par l’offrande d’une gouttelette de miellat. L’association à des fourmis est très commune chez les populations de pucerons dans les régions tempérées de l’hémisphère Nord, mais pratiquement limitée à celles-ci (Delabie 2001).

En 1951, Flanders caractérisait ces associations d’hélotisme facultatif, où les fourmis asservissaient les pucerons pour leur bénéfice propre. Cependant, il reconnaissait que les effets étaient très variables en fonction de la densité et de l’activité des populations de fourmis, de la réponse physiologique des homoptères et du mode de nourriture et des habitudes d’oviposition des ennemis naturels (Flanders 1951). Il est aujourd’hui reconnu que les relations de mutualisme entre les fourmis et les pucerons peuvent être perçues comme n’importe quelle autre interaction de mutualisme (Stadler et al. 2003, Hölldobler et Wilson 1990). Mais cette relation est souvent perçue d’une perspective des fourmis qui sont supposées diriger le système car elles sont capables de prédater les pucerons (Stadler et al. 2003). La plupart des pucerons sont entretenus par des fourmis du genre Formica , Lasius , ou Myrmica (Stadler et Dixon 1999) et Bristow (1991b) notait que seulement un quart des 479 espèces de pucerons des Montagnes Rocheuses entretenaient des relations myrmécophiles.

Les pucerons sont associés de manières différentes avec les fourmis : l’association peut être obligatoire à facultative (Katayama et Suzuki 2003). Chez les pucerons d’Europe Central, un tiers des 157 espèces répertoriées à travers la littérature, présente une association myrmécophile obligatoire, un tiers comme myrmécophile facultatif et un tiers n’est pas entretenu (Stadler et al . 2001). Le degré d’interaction dépend des espèces, de la compétition entre les pucerons, de la qualité de la plante hôte, de la distribution et du nombre de fourmis, des besoins nutritionnels des fourmis, et du degré de pression des prédateurs (Stadler et Dixon 1999, Bristow 1991a, Stadler et al . 2003, Katayama et Suzuki 2003). Dans les écosystèmes naturels, il existe une très grande variété de relation de mutualisme entre les fourmis et les pucerons, et si les aspects de l’hétérogénéité spatiale et temporelle sont considérés, ces systèmes de mutualisme à plusieurs espèces deviennent très complexe (Addicott 1979). Les associations pucerons-fourmis sont toutefois plus communes dans les écosystèmes forestiers que dans les écosystèmes herbacés et agricoles, mais les mécanismes mis en cause restent indéterminés (Bristow 1991b).
Pour les fourmis, la qualité et la quantité du miellat, la présence de la source de miellat, et l’effet de densité-dépendance comme la taille de la colonie de pucerons peuvent être très important (Fisher et al . 2001, Stadler et Dixon 1999). Ainsi, le nombre de fourmis visitant une plante augmente en relation avec la densité de pucerons (Katayama et Suzuki 2003). Les fourmis qui collectent le miellat essayent de trouver la source d’hydrates de carbone la plus proche du nid et la plus riche. La fréquence de visite d’une source plus riche est plus élevée que pour une source moins riche. De telles différences dans l’attractivité pour l’approvisionnement des fourmis peut être dû soit à un volume de miellat excrété plus important soit par la présence d’aminoacides ou de sucres. Les résultats montrent que chez les ouvrières de Lasius niger , il existe une hiérarchie distincte entre les espèces de pucerons entretenues. Ainsi le puceron Metopeurum fuscoviride est entretenu plus intensément qu’ Aphis fabae et Brachycaudus cardui . Cela correspond aux différences dans la quantité de miellat excrétée par ces pucerons. En effet, M. fuscoviride excrète quatre fois plus de miellat par unité de temps que B. cardui et six fois plus que A. fabae (Fisher et al. 2001). Donc l’efficacité des fourmis à entretenir les pucerons n’est pas la même, chez Formica fusca , la qualité du miellat, le taux de production du miellat par le puceron, la taille de la colonie, l’activité saisonnière du puceron et la distance de la colonie par rapport au nid affecte ce facteur (Addicott 1978).

L’entretien de L. niger varie également en fonction des conditions climatiques et avec les besoins de la colonie en miellat en fonction de l’essaimage des sexués au sein de la colonie, mais la hiérarchie entre les pucerons est toujours respectée et certaines espèces sont plus visitées que d’autres. Quand la fourmi visite des colonies mixtes en espèces de pucerons, l’intensité de l’entretien est alors similaire avec une colonie ne contenant qu’une seule espèce ayant le taux d’excrétion le plus élevé. Donc les colonies mixtes ont le même rang hiérarchique que les colonies pures de l’espèce ayant le rang le plus fort (Fisher et al. 2001). Les pucerons sont marqués par une odeur spécifique de la colonie qui les exploitent, laquelle peut être discriminée par les fourmis conspécifiques d’une autre colonie (Delabie 2001).

Il est à noter que les espèces introduites s’accommodent très bien de pucerons indigènes, ainsi, l’introduction de l’espèce Formica lugubris au Canada, donna deux ans plus tard des associations avec 21 espèces de pucerons, dont 7 n’avaient jamais été aperçues précédemment au Québec (Bristow 1991a).



b) Adaptations des pucerons


Les espèces myrmécophiles productrices de miellat semblent avoir des adaptations pour vivre avec les fourmis. Cela inclut des modifications morphologiques et/ou comportementales au cours de leur cycle de vie (Way 1963).

En l’absence de fourmis, nombre de pucerons produisent périodiquement des gouttelettes de miellat qui sont éjectées par éjection à l’aide de leurs pattes postérieures, par expulsion par le cauda ou alors par contraction de l’abdomen ou du rectum. Ce comportement d’éjection est modifié en présence de fourmis (Way 1963).

La fourmi palpe l’abdomen du puceron avec ses antennes ce qui stimule le puceron dans la sécrétion d’une gouttelette de miellat et qui simultanément l’inhibe à l’éjecter (Way 1963, Kleinjan et Mittler 1975, Buckley 1987a), l'antennation est continue pendant toute la durée de la sollicitation de miellat (Hölldobler et Wilson 1990). Chez A. fabae, les pattes postérieures sont rarement soulevées et ne sont pas secouées comme c’est le cas chez les espèces qui ne sont pas entretenus par les fourmis. L’abdomen est légèrement soulevé puis la gouttelette est émise et tenue à l’extrémité de l’abdomen pour que la fourmi puisse l’imbiber. Au bout d’un certain temps, le puceron retire la gouttelette de l’abdomen si la fourmi ne la prend pas. L’entretien par les fourmis entraîne des modifications de comportement excrétoire chez cette espèce. Ainsi, A. fabae augmente sa consommation en nourriture et sa production de miellat (Way 1963), et Aphis craccivora peut alors excréter jusqu’à 7 fois plus de miellat (Buckley 1987b). Certains pucerons, comme Protrama sp., n’excrètent pas de miellat avant d’être entretenus par des fourmis (Way 1963).
La signification du comportement de production de miellat par les pucerons est discutée par Kloft (dans Way 1963) qui suggère que les fourmis sont attirées par la ressemblance des pucerons avec une fourmi offreuse (trophallaxie). La partie postérieure de l’abdomen de certains pucerons myrmécophiles ressemble à la tête de certaines fourmis donneuses en apparence et en comportement, au contraire de certains pucerons non myrmécophiles qui ont des comportements et des allures différentes comme étant parfois camouflé par des soies (Way 1963).
Les pucerons sont des proies faciles pour les prédateurs en raison de leur manque de protection adéquate et de leurs mouvements lents, de plus ils se tiennent en larges agrégats. Cependant, les diverses espèces de pucerons possèdent de nombreuses adaptations structurales de défense contre leurs ennemis naturels : des organes de répulsion (cornicules) qui émettent rapidement des soies rigides, un manteau dense de soies filamenteuses émises par des glandes spécialisées qui se trouvent sur la surface du corps, une grande sclérotisation de la cuticule, de longues pattes sauteuses, etc. Les espèces de pucerons entretenues par les fourmis présentent au contraire des structures de défense peu développées ou absentes, exception faites de quelques espèces qui possèdent de grands cornicules ou d’autres qui sont densément recouverts de soies. A noter également que les espèces myrmécophiles ont une tendance à posséder un cauda réduit contrairement aux autres espèces, et la présence d’un organe trophobiontique formé de soies qui permet la rétention du miellat (Way 1963, Sudd 1983, Dixon 1985, Buckley 1987a, Hölldobler et Wilson 1990, Bristow 1991b, Seibert 1992, Mondor et al. 2002).

Certains comportements leur permettent une défense comme le fait d’être solitaire, cryptique, excitable et ayant une tendance à sauter, ils donnent des ruades ou se laissent tomber des plantes. D’autres espèces gagnent une protection en vivant dans des environnements protégés (Bristow 1991b). La sécrétion de phéromones d’alarme chez les pucerons induit généralement un comportement de fuite, cependant chez les espèces myrmécophiles, on observe un regroupement des individus plutôt que la dispersion. Ces phéromones induisent également le comportement de défense des fourmis qui attaquent alors les intrus (Buckley 1987a, Hölldobler et Wilson 1990). Les pucerons ne se défendent pas lorsqu’ils sont transportés par les fourmis, et certains demandent à être transportés en modifiant leur posture lorsqu’ils sont alarmés (Buckley 1987a,b).
En résumé, les pucerons myrmécophiles présentent au moins quatre types de comportement à l’entretien par les fourmis :

- Ils sécrètent du miellat en réponse à la palpation des fourmis.

- Ils s’agrègent en colonies denses minimisant le territoire d’élevage des fourmis ce qui facilite la défense et la collecte de miellat. Cette agrégation est liée à l’entretien des fourmis et non à l’optimisation des sites de nourriture. Cela est induit par une phéromone qui augmente la taille des pucerons et leur fécondité (Way 1963, Bristow 1984).

- Ils émettent une phéromone d’alarme en présence d’espèces non-myrmécophiles.
- Ils restent sur la plante si une phéromone d’alarme est émise plutôt que de sauter de la plante (Buckley 1987b).

L’entretien des pucerons n’est pas limité à certains genres ou familles (Bristow 1991b). Par contre, les pucerons de grande taille semblent plus aptes à former des relations mutualistes avec les fourmis que les petites espèces car ils bénéficient plus de leur service de protection. Il faut approximativement 40 minutes à A. fabae pour atteindre le phloème de la plante hôte, et certainement plus pour des pucerons se nourrissant au sein des tissus ligneux situés plus profondément dans la plante. Les pucerons de grandes tailles nécessitent plus de temps pour retirer leurs stylets quand ils sont dérangés, par exemple, Stomaphis quercus met près de 50 minutes alors que les espèces de petites tailles mettent quelques secondes (Dixon 1985) ainsi ils sont incapable de tomber ou de quitter la plante lorsqu’ils sont attaqués (Bristow 1991b), ce qui les rend extrêmement vulnérable aux attaques de prédateurs. Dans ce contexte, il est intéressant de noter qu’il est plus avantageux pour un gros puceron d’être protéger des prédateurs par les fourmis (Dixon 1985). Hopkins et Thacker (1999), ont relevé que les pucerons ailés seraient attirés par les nids de fourmis lorsqu’ils se dispersent.


c) Le miellat, une monnaie d’échange


Le miellat des pucerons est un mélange de nutriments contenant des acides-aminés libres, des amides, des protéines, des minéraux, des vitamines (Way 1963), des lipides (Buckley 1987a), des acides organiques et une grande variété de saccharides : monosaccharides (fructose, galactose, glucose, mannose,...), disaccharides (maltose, melibiose, sucrose, tréhalose, turanose,...) et trisaccharides (fructomaltose, mélézitose, raffinose,...) (Hölldobler et Wilson 1990, Yao et Akimoto 2001). Le tréhalose est le sucre que l’on retrouve dans l’hémolymphe des insectes et qui compose 35 % des sucres du miellat. Les trisaccharides, fructomaltose et mélézitoze, composent 40 à 50 % des sucres (Hölldobler et Wilson 1990).

La composition du miellat dépend de l’espèce de puceron et de la plante hôte (Völkl et al. 1999), cependant la composition n’est pas la même que la sève de la plante hôte (Bristow 1991a). La quantité et la composition du miellat de pucerons se nourrissant sur la même plante dépend de l’espèce de puceron (Völkl et al. 1999). Le taux de production du miellat peut varier au sein d’une même espèce en fonction de l’espèce de plante sur laquelle le puceron se trouve. Le changement dans la qualité de la plante hôte peut également affecter la quantité et la qualité de miellat disponible pour les fourmis (Bristow 1991a).

Le mélézitose est considéré comme étant le sucre prépondérant dans les relations pucerons-fourmis (Buckley 1987b, Yao et Akimoto 2001). Ainsi dans l’expérience de Volkl et al. (1999), le mélézitose et le raffinose ne sont retrouvés que chez les pucerons myrmécophiles. Le mélézitose serait synthétisé à partir du glucose et du sucrose dans le but d’attirer les fourmis (Yao et Akimoto 2001). La production de mélezitose et de certains trisaccharides ont été sélectionnés car l’entretien par les fourmis présente des avantages pour le puceron (Dixon 1985).
Les pucerons pourraient être capables d’ajuster leur métabolisme en fonction de la présence ou non des fourmis, investissant alors plus ou moins d’hydrates de carbone dans le miellat ou pour leur assimilation propre. Chez le puceron Tuberculatus quercicola, le comportement d’excrétion du miellat et le métabolisme des hydrates de carbone est modifié en fonction de la présence de fourmis. La modification comportementale et physiologique est induite directement par la fourmi par tâtonnement sur le puceron ou par stimuli chimiques (Yao et Akimoto 2001).
Quand les fourmis prélève le miellat sur le puceron, elles laissent une marque qu’elles pourront percevoir plus tard pour ne pas attaquer les pucerons qu’elles utilisent (Sakata 1999). La quantité et la qualité du miellat sont responsables de la hiérarchie qui existe pour l’entretien des pucerons par les fourmis. Plus la qualité et la quantité du miellat sont importants pour une espèce de puceron donnée et plus l’entretien par les fourmis sera important. Si une espèce de puceron de plus fort rang est présenté aux fourmis alors qu’elles entretiennent déjà une espèce de plus faible rang, celle-ci sera alors abandonnée au profit de l’espèce de puceron la plus productive (Völkl et al. 1999).


d) Bénéfices pour les fourmis

Le miellat fait partie de la diète de beaucoup de fourmis agissant comme une source d’énergie notoire (Fritz 1982). Cependant, la part qu’occupe le miellat dans la diète semble dépendre de l’espèce, des disponibilités, et des besoins de la colonie d’où des fluctuations saisonnières en fonction des besoins de la progéniture. Chez L. niger, lorsque les larves sont en pupes, les besoins en sucre se font alors plus important que les besoins en protéines qui sont d’habitudes plus important. Le sucre comme celui du miellat est une source nécessaire pour une production normale d’œufs, à la formation des larves et pour l’activité des ouvrières pour beaucoup d’espèces de fourmis (Way 1963). Le coût de collecte du miellat par les fourmis est relativement faible. Une source de miellat lorsqu’elle est repérée peut être exploitée pendant des jours voire des semaines, ce qui réduit les coûts de recherche, et contrairement à la recherche de proies, il nécessite peu de coûts de poursuite ou de capture (Flanders 1951, Bristow 1991a). Ainsi, une colonie de F. rufa collecte jusqu’à 500 kg de miellat par an (Way 1963). Par contre il y a des coûts de défense associés (Bristow 1991b).

Les pucerons fournissent une source importante de sucres aux fourmis mais leur fournissent aussi des protéines quand ceux-ci se font manger par les fourmis ou lorsqu’elles ramassent les morts dus à des causes diverses (Way 1963). Les pucerons peuvent être tués lorsqu’ils présentent un comportement suspect comme des mouvements violents (Way 1963, Buckley 1987a), ou lorsqu’ils fournissent du miellat en excès par rapport aux besoins de la colonie de fourmis (Rosengren et Sundström 1991).

Ainsi, quand la valeur de la ressource est forte, les fourmis gagnent plus en agissant au sein de mutualisme. Mais cette valeur est fonction de la composition et de quantité de la ressource, de la distance au nid, du statut nutritionnel de la colonie et de la disponibilité de ressources alternatives (Cushman et Addicott 1991). Par exemple, lorsque la nourriture se fait rare, certaines fourmis entretiennent les colonies d’homoptères jour et nuit quel que soit le temps (Way 1963). De la même façon, les fourmis construisent des structures que l’on peut qualifier d’étables pour protéger les homoptères qu’elles entretiennent, ce qui augmente directement la disponibilité de miellat pour les fourmis. Les étables peuvent également contribuer à augmenter la taille des populations ainsi que le taux de reproduction des trophobiontes. Elles procurent également des protections contre les prédateurs, les parasitoïdes, les compétiteurs, les intempéries comme le vent, la pluie ou la grêle, mais grâce à ces structures les fourmis, qui sont protégées du même coup, peuvent continuer à s’approvisionner (Anderson et McShea 2001).

e) Adaptations des fourmis

L’adaptation par les fourmis semble être d’ordre comportemental plus que physiologique. La spécialisation à un régime comprenant du miellat a certainement demandé quelques adaptations physiologiques mais cela n’a pas été étudié en détail. Les adaptations les plus communes sont le transport des homoptères au sein et entre les plantes, retirer les individus morts, la réponse aux phéromones d’alarme, attaquer et tuer les prédateurs et parasitoïdes, et bien sur collecter le miellat (Buckley 1987a). Une des adaptations les plus spécifiques se situe lors de l’émission de phéromone d’alarme par les pucerons, les fourmis vont alors les palper pour éviter la dispersion et rechercher puis attaquer les prédateurs ou parasitoïdes (Buckley 1987b). Les fourmis recherchent les pucerons avant que ceux-ci n’aient encore commencé à développer des colonies (Sudd 1983).

Le fait que les fourmis n’attaquent pas et ne mangent pas les pucerons qu’elles entretiennent est l’évidence que l’évolution de leur comportement s’est produit pour les accommoder vers le mutualisme. Le mode de sollicitation du miellat est sensiblement le même que celui utilisé dans la colonie pour initialiser une régurgitation par trophallaxie. Mais le fait qu’il soit dirigé vers des insectes étrangers indique l’existence d’une seconde adaptation comportementale majeure de la part des fourmis. Certaines espèces de fourmis vont si loin dans cette relation qu’elles gardent les homoptères au sein du nid. Les adultes et les oeufs étant gardés dans le nid, les oeufs étant même parfois mélangés directement avec le couvain des fourmis. Quand le nid est perturbé, les fourmis transportent les homoptères vers des endroits plus sûrs de la même façon qu’avec leur propre couvain (Wilson 1971).

Les espèces de fourmis varient dans leur capacité à protéger les homoptères de leurs ennemis naturels (Fritz 1982, Cushman et Whitham 1989). Pour certaines espèces, la collecte de miellat est une activité très importante alors que pour d’autres elle apparaît comme une activité d’importance mineure. Certaines espèces comme F. fusca, Formica fossaceps, Formica sanginea subnuda utilisent le miellat comme une source majeure d’approvisionnement. Beaucoup d’espèces de fourmis montrent une forte agressivité suite à une perturbation proche des colonies de pucerons, mais un tel stimulus provoque la fuite chez d’autres espèces (Bradley et Hinks 1968), comme chez F. fusca (Addicott 1979). On peut distinguer de fortes différences dans le comportement d’entretien des fourmis. Le nombre de fourmis plus faible allouée chez L. niger, se traduit par un comportement agressif plus développé ainsi que des mouvements très rapides sur l’ensemble de la colonie ou de ses environs, à l’inverse un nombre plus important de fourmis est alloué à l’entretien des pucerons chez Myrmica laevinodis (Hübner 2000). Les espèces dominantes, agressives et prédatrices fournissent une meilleure protection aux pucerons contre les prédateurs (Hölldobler et Wilson 1990, Hübner 2000, Kaplan et Eubanks 2002). La disposition des fourmis par rapport à la colonie de pucerons est différente, certaines espèces restant au sein de la colonie de pucerons et d’autres à l’extérieur (Hübner 2000).
Le patron de recrutement est influencé par la taille des colonies de fourmis et par la distance qui sépare les agrégats d’homoptères par rapport au nid de fourmis (Morales 2000b). Ainsi, les arbres qui sont à 5 mètres portent 2 à 3 fois plus de fourmis que les arbres situés de 5 à 12 mètres (Sudd 1983). La distribution des pucerons et la disponibilité en miellat sont d’importance majeure pour déterminer la distribution des activités d’approvisionnement des fourmis. La fidélité des fourrageurs pour de telles zones donnent l’impression d’une stratégie très conservative et d’exploitation des ressources stable (Sudd 1983). La motivation des fourmis à protéger leurs trophobiontes, estimée par le taux de survie de ceux-ci, dépend de l'accessibilité des insectes, de la distance entre ceux-ci et la colonie de fourmis, du nombre d'individus dans le groupe visité par les fourmis, de leur capacité à se regrouper, à produire le miellat, aussi bien que de la diversité de sources alimentaires dont les fourmis disposent (Way 1963, Delabie 2001).

f) Bénéfices des pucerons

Plusieurs bénéfices sont retirés des pucerons par leur entretien par les fourmis. Premièrement, en présence des fourmis, les pucerons ont de meilleurs taux de reproduction (Fisher et al. 2001), de croissance et de fécondité (El-Ziady et Kennedy 1956, Banks et Nixon 1958, El-Ziady 1960, Bristow 1984, Breton et Addicott 1992), il y a plus de descendance pour chaque individu, ce qui augmente son « fitness », bien que cette découverte soit remise en cause par les découvertes récentes dans le cas d’ A. fabae (Stadler et Dixon 1998). De plus elles augmentent la survie moyenne des individus et la persistance des colonies (Fisher et al. 2001).
Les fourmis agissent de plusieurs manières sur les pucerons : sur leur approvisionnement et leur taux d’excrétion, elles retardent le développement de formes ailées, changent la distribution des pucerons sur la plante et calment l’activité des pucerons. L’entretien peut affecter le « fitness » du partenaire non seulement de manières directes comme des stimuli ou des manipulations mais aussi de manières indirectes par des changements de comportement ou de physiologie du partenaire (Breton et Addicott 1992, Yao et al. 2000).

Lasius niger, Aphis pomi

 

Larve de stade 4 de la coccinelle Harmonia axyridis attaquée par Lasius niger sur colonie d'Aphis pomi



Les populations de pucerons prospèrent lorsqu’elles sont protégées par les fourmis due à la protection des prédateurs externes, des parasitoïdes, du climat et à une meilleure hygiène. Les bénéfices de la relation d’entretien peuvent alors être considérable, les taux de prédation et de parasitisme étant bien plus faible (El-Ziady et Kennedy 1956, Way 1963, Bradley et Hinks 1968, Buckley 1987a, Stadler et al. 2001). La protection augmente généralement la taille des populations, et peut être vital pour la survie de certaines espèces d’homoptères. De plus, elle intervient à n’importe quel stade du cycle de la vie de l’homoptère, de l’œuf à l’adulte. Pour exemple, le bénéfice le plus couramment cité chez A. fabae est la protection qu’apporte les fourmis face aux prédateurs naturels (Stadler et Dixon 1998). Ainsi, en champs les colonies entretenues survivent 4 semaines de plus que les colonies non entretenues (Stadler et Dixon 1999). Cette défense ne fonctionne cependant pas avec tous les prédateurs (Buckley 1987a, Seibert 1992), comme nous le verrons plus loin. Cependant, la pression de prédation est un facteur important balançant et renforçant la relation de mutualisme (Yao et al. 2000). Pour Hölldobler et Wilson (1990), la protection face aux prédateurs et parasitoïdes est basée sur des données anecdotiques où peu d’études écologiques ont été conduites.

 

Ants aphids Harmonia

 

Larve de stade 4 de la coccinelle Harmonia axyridis en présence de Lasius niger et des pucerons Aphis fabae

 

L’enlèvement du miellat par les fourmis confère un avantage aux pucerons en leur épargnant un effort physique, et évite donc les attaques de champignons ce qui réduit la mortalité due aux infections liées à la très forte densité (Buckley 1987a, Seibert 1992). Les fourmis retirent également les individus morts, ce qui peut réduire les risques de propagation de pathogènes ou de parasitoïdes chez les pucerons vivants (Buckley 1987b). La construction par les fourmis de structures (« étables ») pour protéger les pucerons contre le climat a un effet positif sur les pucerons (Seibert 1992).

Les fourmis transportent les pucerons d’une vieille plante ou sur le point de mourir vers une plante en meilleure santé, ou vers des parties de la plante plus appropriées au stade de développement du trophobionte (Banks 1962, Buckley 1987b, Wilson 1971). Ainsi dans les champs de haricots, L. niger transporte A. fabae vers des plantes plus saines (Majerus 1994). De plus les fourmis expulsent les espèces de pucerons non myrmécophiles ou les espèces d’insectes phytophages qui pourraient entrer en compétition avec l’espèce de puceron entretenu en affaiblissant la plante (Seibert 1992, Majerus 1994).

Cependant les bénéfices retirés par les pucerons sont variables en fonction de la taille de la colonie et du degré de myrmécophilie. Ainsi, les bénéfices de l’effet d’entretien sont plus faibles pour des colonies de fortes densités que pour des colonies de faibles densités, en effet, l’effet positif des fourmis décroît avec l’augmentation de densité des pucerons. Les populations de pucerons des faibles colonies ont moins de chance de décliner ou de s’éteindre lorsqu’elles sont entretenues par les fourmis, contrairement au fortes populations qui peuvent voir cette probabilité rester la même ou augmenter (Addicott 1979, Cushman et Addicott 1991, Breton et Addicott 1992). Cette baisse s’observe pour des populations de pucerons supérieures à 30 individus par pousses. Chez A. fabae, le même patron se reproduit, où les fourmis bénéficient plus aux petites colonies qu’aux grandes colonies (Banks 1962, Banks et Macaulay 1967). La dépendance à la densité de l’entretien des pucerons est associée à la baisse par individu de son niveau d’entretien lorsque la densité augmente. Cela se produit car les fourmis sont incapables de répondre à la croissance rapide des densités de pucerons ou parce que leurs besoins sont limités. Chez la fourmi Formica cinerea et le puceron Aphis varians, les faibles colonies entretenues par trois individus ou plus ont un plus grand « fitness » que les colonies entretenues par un ou deux individus. Ce sont les stimulations directes comme le nombre de contacts entre les fourmis et les pucerons qui augmentent alors leur taux d’approvisionnement, les pucerons en grandes colonies recevant moins de stimulations de la part des fourmis. Il se peut aussi que les fourmis soient inefficaces pour de grandes densités de pucerons (Cushman et Whitham 1989, Breton et Addicott 1992). Les relations mutualistes entre pucerons et fourmis sont donc réellement efficaces pour des populations de pucerons inférieures à 30 individus par pousses (Breton et Addicott 1992).
Les espèces de pucerons dont la myrmécophilie est obligatoire accusent un fort déclin de leur « fitness » en absence de fourmis. Les espèces dont la myrmécophilie est facultative peuvent être plus flexibles dans leur réponse à l’entretien par les fourmis et la pression de sélection majeure peut être la qualité de la plante hôte (Stadler et al. 2002). Cependant l’entretien confère un avantage car les pucerons non entretenus situés sur des plantes de haute qualité ont le même « fitness » que des pucerons situés sur des plantes de faible qualité mais entretenus par des fourmis (Stadler et al. 2002).

L’espèce de fourmis qui va entretenir les pucerons aura un impact sur les soins qui leur seront prodigués et va donc influer sur les bénéfices qu’ils reçoivent (Buckley 1987b, Cushman et Addicott 1991). Le bénéfice individuel du puceron est fonction de la densité de fourmis qui entretiennent les colonies par individu. Plus le nombre de fourmis par pucerons est grand et plus les bénéfices pour les individus sont importants (Sakata 1999, Morales 2000b). Le niveau d’entretien sera dépendant de la distance de la colonie de pucerons par rapport au nid (Cushman et Addicott 1991). Il existe une forte corrélation entre le taux d’entretien du puceron et son taux de survie. Il existe aussi une corrélation positive entre la production de miellat et la survie, ainsi que la durée de vie et la fécondité (Flatt et Weisser 2000).

Les taux d’excrétion des pucerons sont émis en fonction de la présence des fourmis et en particulier par les stimuli tactiles des fourmis. Ainsi chez A. craccivora le taux d’excrétion est sept fois plus important avec la présence de fourmis et chez A. fabae, il est de deux fois. Les pucerons se nourrissent également plus sous influence des fourmis (Banks et Nixon 1958, Way 1963, Yao et al. 2000). Ainsi les pucerons contrôlent leur taux d’approvisionnement en se servant de leur tête comme d’une pompe à aspirer la sève. Par contre l’augmentation de l’approvisionnement ne conduit pas à une augmentation du taux de reproduction par individu (Yao et al. 2000).

Les pucerons entretenus ont de meilleures chances de survie avec une production d’ovipares, et une proportion d’ailés plus faible (El-Ziady et Kennedy 1956, Tiles et Wood 1982, Bristow 1984). Les deux effets bénéfiques que sont la protection contre les ennemis naturels et la suppression des ailés provoquent une augmentation du taux de survie. La dispersion par forme ailée étant un peu hasardeuse (Tiles et Wood 1982).

Les bénéfices au niveau de la population ne reflètent pas les bénéfices au niveau de l’individu. Ainsi, l’entretien par les fourmis peut être coûteux au niveau individuel en l’absence d’ennemis naturels (Flatt et Weisser 2000).


g) Coûts pour les pucerons


L’entretien des pucerons par les fourmis entraîne également un certain nombre de coûts qui peuvent être directs ou indirects.

La prédation des trophobiontes quand les populations deviennent trop importantes par les fourmis représente un coût direct (Anderson et McShea 2001). Ainsi, les fourmis déposent des marques sur les pucerons qui sont entretenus par la colonie pour savoir quels sont les pucerons qui doivent être prédatés. Quand les pucerons sont en excès, les pucerons en surplus ne sont plus considérés comme des sources de miellat mais comme des proies. Les fourmis contrôlent donc leur activité d’approvisionnement en miellat en fonction de leur demande et de la disponibilité du miellat (Sakata et Hashimoto 2000). Ce comportement éviterait d’obtenir des populations trop grandes qui seraient alors dommageable pour la plante (Addicott 1979, Dixon 1985, Buckley 1987a). Ainsi la taille de certaines populations d’homoptères est plus importante en absence de fourmis qu’en leur présence, cependant les fourmis réduisent les chances d’extinction des populations dans une zone donnée (Buckley 1987a, Rosengren et Sundström 1991). Les fourmis attaquent également les pucerons qu’elles n’entretiennent pas, surtout si le puceron émet une phéromone d’alarme ou si ces déplacements sont rapides (Addicott 1979). Cependant lorsque la densité de pucerons est très forte et que le taux de croissance excède la capacité de prédation des fourmis, les populations de pucerons peuvent échapper à la pression de prédation des fourmis. Les fourmis ont un effet positif et négatif sur le taux d’accroissement des pucerons. Les effets négatifs autre que la prédation par les fourmis peuvent être considérés, comme les effets sur le développement des caractères morphologiques des pucerons comme le temps de développement (Sakata 1999).
L’entretien d’ A. fabae par les fourmis favorise le développement d’aptères, la production de formes ailées est donc retardé (Way 1963, Kleinjan et Mittler 1975), soit par par l’application d’hormones produites au niveaux de glandes mandibulaires, soit par arrachage (Buckley 1987a, Hölldobler et Wilson 1990). Cependant la production d’ailés à partir d’un certain moment pourrait être rendue possible par les fourmis à cause des trop fortes populations de pucerons qui provoqueraient un dépérissement de la plante, ce qui diminuerait l’approvisionnement des pucerons et donc la qualité du miellat. Cela causerait alors un désintérêt des fourmis pour les pucerons et la production de formes ailées (Way 1963). Chez les pucerons, les ailés montrent un patron de migration continu de courtes à longues distances. Ils ont souvent des possibilités très limitées de vols directionnels et sont portés sur de longues distances par les courants aériens (Stadler et al. 2001).

Pour augmenter la production de miellat quand ils sont entretenus par les fourmis, les pucerons mangent à un taux qui excède leur optimum et qui réduit leur efficacité avec laquelle ils assimilent les amino-nitrates de leur nourriture (Stadler et al. 2002), de plus il existe des coûts métaboliques plus élevés surtout lorsque la plante hôte contient des composés secondaires toxiques (Buckley 1987a). Les pucerons entretenus se développent alors plus lentement, sont plus petits et allouent moins d’énergie à leurs gonades (Stadler et Dixon 1999, Stadler et al. 2001, Larsen et al. 2001, Yao et Akimoto 2001). Selon Way (1963) et Stadler et Dixon (1998), un puceron facultativement associé à une fourmi présente une performance de reproduction et de développement moins élevé quand il est associé à une fourmi et plus élevée quand il ne l’est pas. Par exemple, l’entretien par les fourmis d’ A. fabae a un impact négatif sur les performances de reproduction, contrairement a ce qui avait été démontré dans des études antérieurs (Stadler et Dixon 1998). Cela indique qu’il y a un coût physiologique à produire plus ou le meilleur miellat (Stadler et al. 2002).

Les fourmis occupent la position dominante dans leur relation avec les pucerons, elles peuvent survivre sans les pucerons, mais certains pucerons ont du mal a subsisté après abandon par les fourmis (Bradley et Hinks 1968). Un coût indirect existe dans le cas des myrmécophiles obligatoires, qui sont incapable de survivre ou de maintenir des populations dans des zones dépourvues de fourmis, ce qui réduit alors leur propagation (Buckley 1987a, Bristow 1991, Stadler et al. 2002). Le confinement à certains habitats où les fourmis sont présentes, la perte de la capacité à se débarrasser du miellat, la réduction de la fécondité qui se traduit par un accroissement de population négatif en absence de fourmis, ou le fait que les grandes populations qui sont plus attractives pour les fourmis sont aussi des cibles préférées pour les ennemis naturels sont des coûts indirects associés à la myrmécophilie (Stadler al. 2001).

Les homoptères peuvent entrer en compétition intra et inter-spécifiquement pour les services des fourmis, ainsi la force du mutualisme peut être altérer par les besoins de la colonie de fourmis, le nombre d’homoptères, leur sortes, et l’arrangement spatial des homoptères avoisinant (Buckley 1987b, Cushman et Addicott 1991, Fisher et al. 2001). Deux conditions sont nécessaires pour que la compétition intervienne. Premièrement les agrégats d’homoptères ou au voisinage de la plante hôte doivent réduire le nombre de fourmis que chacun attire. Ensuite, de telles réductions dans les soins prodigués par les fourmis doivent alors réduire le « fitness » des homoptères. De telles compétitions ont été observées chez les pucerons où la proximité d’autres colonies de pucerons réduit la longévité des colonies (Cushman et Addicott 1991, Bristow 1991, Fisher et al. 2001).
Lorsque plus d’une espèce de myrmécophile coexistent, dépendamment des besoins en miellat, les fourmis sélectionnent les espèces qui leur sont les plus profitables et élimine les autres Les pucerons doivent donc être plus attractifs que toutes autres sources de nourriture, sinon ils sont attaqués par les fourmis (Sakata et Hashimoto 2000). Une espèce de pucerons moins favorisée par les fourmis est toujours plus entretenue par les fourmis quand elle est seule que lorsqu’elle est en compétition avec une autre espèce préférée des fourmis. Ainsi le passage d’une espèce moins préférée vers une espèce préférée s’effectue chez L. niger en moins de 2 jours. La hiérarchisation dans la préférence des fourmis entre les différentes espèces de pucerons conduit à une compétition entre les différentes espèces de pucerons qui influence le « fitness » des espèces mises en jeu (Fisher et al. 2001).

Dans les systèmes avec deux espèces de pucerons entretenues par la même espèce de fourmi, lorsque la densité d’une population de pucerons augmente, la prédation des fourmis sur l’autre espèce augmente, ce qui peut conduire à l’extinction. Cela suggère que les deux espèces de pucerons interagissent indirectement et asymétriquement l’une avec l’autre à travers les changements de comportements des fourmis. Entre les espèces de pucerons, il y a non seulement de la compétition pour les relations de mutualisme avec les fourmis, mais aussi des interférences indirectes par le fait qu’une population de pucerons peut pousser les fourmis à prédater ou agir négativement sur les populations de l’autre espèce de pucerons (Sakata 1999).
Un groupe de clones de pucerons peut entrer en compétition plus efficacement en sacrifiant certains des clones comme proies pour les fourmis, impliquant alors un équilibre entre les besoins en protéines et en sucre offerts aux fourmis. Il s’agit cependant d’un mécanisme alternatif. Les pucerons qui sont capturés par les fourmis arrêtent de se nourrir et marchent alors vers l’extérieur de la colonie où ils sont par la suite capturer. De grandes densités de pucerons combinés à un manque d’entretien de la part des fourmis conduit à un problème de perte de miellat. Ce problème peut alors mener à une baisse du « fitness » des pucerons. Se déplacer vers l’extérieur de la colonie et prendre le risque de la prédation peut alors être vu comme une forme d’altruisme (Rosengren et Sundström 1991).

Les processus environnementaux ne semblent représenter qu’une petite partie du processus évolutif qui a conduit au différents degrés de la relation puceron-fourmis, il semble que les effets des coûts nets et des bénéfices soient responsables de ce processus évolutif (Stadler et al. 2003).

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